Evidencia de cálculo dental del consumo de plantas de chimpancés del bosque de Taï y transiciones de la historia de vida

Scientific Reports volumen 5, Número de artículo: 15161 (2015) Citar este artículo

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El cálculo dental (placa dental calcificada) es una fuente de múltiples tipos de datos sobre la historia de vida. Investigaciones recientes se han centrado en los microrrestos de plantas conservados en este depósito mineralizado como fuente de información dietética y de salud para poblaciones recientes y pasadas. Sin embargo, no está claro hasta qué punto podemos interpretar el comportamiento de los microrestos. Pocos estudios hasta la fecha han comparado directamente el registro de microrrestos del cálculo dental con los registros dietéticos y ninguno con registros dietéticos de observación a largo plazo, lo que limita la forma en que podemos interpretar la dieta, la adquisición de alimentos y el comportamiento. Aquí presentamos un análisis de alta resolución de microrrestos de cálculo de chimpancés salvajes (Pan troglodytes verus) del Parque Nacional Taï, Costa de Marfil. Probamos ensamblajes de microrestos contra más de dos décadas de observaciones de comportamiento de campo para establecer la capacidad del cálculo para capturar la composición de la dieta. Nuestros resultados muestran que algunas clases de microrestos se acumulan como marcadores dietéticos de larga duración. La abundancia de fitolitos en el cálculo puede reflejar las proporciones de plantas en la dieta, pero este patrón no es cierto para los almidones. También informamos que los microrestos pueden registrar información sobre otros comportamientos dietéticos, como la edad del destete y las técnicas aprendidas de procesamiento de alimentos como el cascado de nueces.

Comprender la ecología de la alimentación es crucial para reconocer las presiones evolutivas que dieron forma a los grandes simios y a los humanos. Hace tiempo que se reconoce que factores como la especialización dietética, la adquisición de alimentos asistida por herramientas y la edad de destete de los bebés son importantes en los grandes simios y los humanos y difieren significativamente entre las especies1,2,3,4.

Sin embargo, muchos enfoques para la reconstrucción dietética dejan preguntas específicas sin respuesta sobre la dieta y los eventos relacionados con la historia de vida, especialmente para especímenes fósiles. Existe la necesidad de nuevos métodos para reconstruir la adquisición de alimentos a partir de poblaciones que puedan evitar algunas de las deficiencias de otras técnicas como la observación directa, el análisis de isótopos estables y los estudios de microdesgaste5,6. En algunos contextos, la observación directa simplemente no es posible, por ejemplo, con grandes simios extintos y grupos humanos. Los análisis de isótopos estables y los estudios de microdesgaste dental no brindan datos dietéticos totales y, en cambio, solo brindan una imagen de los patrones dietéticos generales, como el consumo de categorías particulares de plantas o las propiedades mecánicas de la dieta7,8. Además, incluso cuando se dispone de datos de observación directos sobre la adquisición de alimentos, la recopilación de datos con frecuencia se ve limitada porque la observación solo es factible durante un período breve de la vida de un individuo que puede vivir hasta varias décadas.

El cálculo dental tomado de muestras de individuos vivos o muertos está ganando rápidamente reconocimiento como un material invaluable para la reconstrucción de la historia de vida. Desde que Armitage9 reconoció por primera vez restos de plantas de dientes de ungulados, los estudios han reportado granos de almidón, fitolitos, granos de polen, diatomeas, partículas minerales, proteínas y ADN de diversas poblaciones humanas y animales10,11,12,13,14,15. Usando cálculos dentales de los recolectores-horticultores actuales, Leonard y sus colegas16 demostraron por primera vez que los microrestos recuperados también ocurren en los alimentos consumidos, verificando el vínculo entre los microrestos en el cálculo y la dieta. A medida que crece la demanda de datos de historial dietético, el análisis de fitolitos y almidones en el cálculo dental se utiliza cada vez más para reconstruir la ecología dietética y los nichos ecológicos13,17,18,19,20,21,22,23.

A pesar de la promesa de los estudios dietéticos de cálculo, se ven obstaculizados por la falta de investigación que valide de forma cruzada el material dietético recuperado en el cálculo con la ecología de alimentación real y la historia de vida del organismo. Hasta hace poco, nuestra comprensión de lo que representa precisamente la materia vegetal preservada en el cálculo ha sido especulativa. El esfuerzo inicial para caracterizar el registro de microrestos por parte de Leonard y colegas16 informó que el cálculo capturó solo una proporción limitada de la amplitud de la dieta. En este estudio, muchos alimentos vegetales carecían de fitolitos y almidones, y la cocción puede haber reducido significativamente la abundancia de almidón, incluso si estuviera presente. Los patrones dietéticos se establecieron a través de entrevistas y estadías breves en campamentos por parte de Leonard y, aunque los microrestos recuperados correspondían a la dieta promedio de la población, los registros dietéticos carecían de información sobre la historia de vida a largo plazo de los individuos. Sin registros dietéticos que crucen ciclos intra e interanuales, nuestro conocimiento de la naturaleza del registro de cálculo y su potencial para estudios arqueológicos es incompleto. Además, no está claro si el registro dietético del cálculo tiene aportes de fuentes no dietéticas (p. ej., preparación de herramientas a base de plantas, higiene bucal y consumo de contenido estomacal24,25,26), con sesgo de factores diagenéticos y tafonómicos que, en última instancia, lo hacen puramente estocástico

En nuestro estudio, comparamos los microrestos de plantas del cálculo de los chimpancés del bosque de Taï con 22 años de datos de observación dietética promediados por un grupo (compuesto por 128 chimpancés) para validar el registro del cálculo y explorar su potencial como fuente de información. sobre historias de vida. Para este propósito, el estudio de los chimpancés proporciona varias fortalezas como modelo. Primero, la boca del chimpancé es análoga en que los chimpancés a menudo acumulan grandes depósitos de cálculo a diferencia de algunos mamíferos. En segundo lugar, los chimpancés producen amilasa salival a diferencia de algunos primates27, aunque en menor cantidad que en humanos28. En tercer lugar, los chimpancés Taï tienen una dieta amplia que incluye casi todas las clases de alimentos (por ejemplo, frutas, médulas, hojas, mamíferos, pájaros, invertebrados y miel) y, por lo tanto, es relevante para comprender la evolución de los homínidos en los trópicos africanos y la ecología dietética de los cazadores-recolectores que viven en otras regiones tropicales.

Tomamos muestras de cálculo de 24 chimpancés individuales utilizando métodos establecidos18,29 y construimos un modelo de bosque aleatorio en R30 para permitirnos identificar los microrrestos en función de la comparación multivariada con el material de referencia31,32,33,34,35 (consulte los métodos detallados a continuación). Predecimos que si los microrestos reflejan la dieta, son acumulativos en el cálculo y deberían aumentar con la edad del individuo. El sexo del chimpancé también podría influir en la abundancia de microrrestos, ya que se sabe que los chimpancés machos y hembras difieren en su asignación de tiempo a los diferentes recursos alimentarios2,36,37,38. También anticipamos que las proporciones de los microrestos de cada planta estarán determinadas por la frecuencia con la que se consume esa planta y cuán abundantes son los microrestos en el tejido vegetal. Aunque conocíamos la identidad taxonómica de las plantas de referencia a nivel de especie, una cantidad importante de datos de observación dietética estaba presente solo a nivel de género. Por lo tanto, realizamos nuestros análisis a nivel de género para tener una mayor probabilidad de capturar promedios dietéticos a largo plazo para el grupo y referirnos solo a los géneros en el texto. Salvo que se indique lo contrario, nuestros análisis se realizaron con datos de observación a nivel de grupo, ya que los registros de los chimpancés individuales no eran lo suficientemente completos como para proporcionar una descripción detallada de la historia de vida. Descubrimos que los fitolitos en el cálculo dental son un registro aproximado de la dieta y, además, que los microrestos pueden reflejar un comportamiento importante como el cascado de nueces y episodios de la historia de vida del chimpancé Taï, como la edad del destete. Las implicaciones de nuestros hallazgos de este grupo de chimpancés son significativas no solo para la dieta sino también para estudiar los principales eventos de la historia de vida y la cultura de los homínidos.

Pudimos examinar 91 de los 157 géneros (113 de 230 especies) de plantas que consumieron los 128 chimpancés Taï durante el período de observación. De estas plantas, solo un pequeño subconjunto produjo suficientes microrrestos de diagnóstico para usarlos para la identificación (trece géneros productores de almidón y cinco productores de fitolitos, Tabla 1; Fig. 1). Para cada género de plantas productoras de microrrestos, recopilamos datos de 50 microrrestos para proporcionar un rango de mediciones dentro de cada género. Recolectamos 9 tipos de medidas para fitolitos y 11 para almidones de 900 microrestos (Datos complementarios 1 y 2). Mediante el uso de un subconjunto de la colección de referencia para probar el modelo, evaluamos la tasa de éxito de identificación de cada género con el modelo. Algunos géneros fueron identificados de manera confiable y otros fueron más difíciles de identificar. Por ejemplo, los fitolitos de Sarcophrynium se identificaron con éxito el 94 % de las veces, mientras que el almidón de Panda solo se identificó el 22 % de las veces. En general, los fitolitos se identificaron de manera más confiable (Tabla complementaria 1, 2). Usando este modelo de bosque aleatorio, pudimos proceder con la identificación de microrrestos recuperados del cálculo.

Morfotipos de almidón y fitolitos utilizados en el modelo de identificación.

Cada barra de escala representa 10 μm. (a) Fitolito de semilla de Aframomum sceptrum, (b) Fitolito de hoja de Aframomum excarpum, (c) Almidón de semilla de Aframomum excarpum bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (d) Fitolito de médula de Laccosperma opacum, (e) Semilla de Laccosperma secondiflorum fitolito, (f) Calpocalyx sp. almidón de fruta bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (g) almidón de semilla de Cola nitida bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (h) almidón de semilla de Coula edulis bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada luz (derecha), (i) Elaeis guineensis fitolito de la fruta, (j) Elaeis guineensis fitolito de la hoja, (k) Gilbertiodendron espléndidoum semilla de almidón bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (l) Eremospatha macrocarpa fitolito de médula, ( m) almidón de médula de Eremospatha macrocarpa bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (n) almidón de semilla de Napoleona leonensis bajo luz normal (arriba a la derecha) y polarizada cruzada (abajo a la izquierda), (o) almidón de semilla de Panda olesosa, ( p) almidón de semilla de Piper guineense bajo luz normal (arriba a la derecha) y polarizada cruzada (abajo a la izquierda), (q) almidón de fruto de Sacoglottis gabonensis bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (r) fitolito de fruto de Sarcophrynium prionogonium, ( s) almidón de fruto de Sarcophrynium prionogonium bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (t) almidón de semilla de Treculia africana bajo luz normal (izquierda) y polarizada cruzada (derecha), (u) almidón de semilla de Xylia evansii.

De las 24 muestras de cálculo de chimpancé, encontramos almidones en 17 de las muestras y fitolitos en 20 (Figs. 2 y 3; Tabla complementaria 3; Datos complementarios 3). También encontramos fitolitos no identificados, fragmentos de plantas no silicificados, diatomeas, polen e insectos, pero estos no se identificaron en el taxón (Datos complementarios 3). En casos ambiguos, los microrrestos se clasificaron como posibles almidones y se declararon específicamente, pero no se utilizaron para la identificación estadística de géneros. La mayoría de los almidones y fitolitos definidos que no sufrieron daños (234 almidones y 1035 fitolitos) se identificaron según el género utilizando el modelo de bosque aleatorio, que asignó cada microrresto desconocido a un género y proporcionó una puntuación de certeza que indicaba la confianza con la que se realizó esa asignación. . Se consideró que un microresto estaba dañado si presentaba picaduras, superficies rotas u otras irregularidades importantes. La puntuación de certeza más alta para cada microrresto individual dependía en gran medida de la tasa de identificación de cada género (como se describe anteriormente), pero generalmente oscilaba entre 0,25 y 0,95.

Microrrestos no silicificados, almidones (definidos y posibles) y fitolitos recuperados en el cálculo dental de chimpancé Taï con la edad del chimpancé al morir (en años) y la edad aproximada del cese del destete resaltada.

(a) Conteos totales y (b) conteos por miligramo de cálculo. El número de microrrestos por mg en Ophelia se vio afectado por una cantidad inusualmente pequeña de cálculo en la muestra.

Ensambles de microrestos recuperados en cálculo.

( a ) Gráfico de barras de la composición del conjunto de fitolitos recuperado del cálculo. (b) Gráfico de barras de la composición del conjunto de almidón recuperado del cálculo. Los individuos están ordenados por edad de menor a mayor.

En primer lugar, era importante determinar si el tratamiento del material esquelético para prevenir la propagación de enfermedades (incluido un año de entierro y varios tratamientos químicos) había afectado la conservación de los microrrestos en el cálculo. Después de 2004, se utilizó cloro y formalina para limpiar el material óseo. Es posible que se haya utilizado la ebullición en algunos esqueletos para limpiarlos y eliminar los patógenos del Ébola entre el otoño de 1994 y la primavera de 1996 (Tabla complementaria 3; Figura complementaria 1). Para probar si los tres tipos de tratamientos influyeron significativamente en la conservación del almidón, utilizamos una prueba de Kruskal-Wallis en almidón por mg en muestras de cada período (H = 3,7633, df = 2, valor de p = 0,1523). Incluimos microrrestos clasificados como posibles almidones en el recuento de almidón por mg. Debido al pequeño tamaño de la muestra, calculamos un valor p de Kruskal-Wallis basado en 999 permutaciones aleatorias. Esto indicó que no hubo diferencias entre los tres grupos (Permutación H = 7,1215, df = 2, p = 0,159). Estudios previos de otro material orgánico (colágeno óseo) en la colección de esqueletos de Taï no han indicado alteraciones post-mortem significativas36,39. Si bien el colágeno no se comporta necesariamente de la misma manera que los microrrestos vegetales, es probable que las matrices minerales de hidroxiapatita comparables del hueso y el cálculo tengan un efecto protector similar sobre los materiales orgánicos atrapados dentro de ellos40.

Antes de comparar los resultados del cálculo con los registros de observación, queríamos ver si había una variación excesiva en la representación de plantas entre las muestras de cálculo. Se encontraron fitolitos de cuatro de los cinco géneros productores de fitolitos en la mayoría de las muestras de cálculo, pero no en todas, lo que sugiere que no hay mucha variabilidad entre estas muestras de cálculo. Algunos géneros se encuentran en cada muestra (Eremospatha y Elaeis) mientras que otros, como Sarcophrynium, fueron raros. Sin embargo, el registro de almidón varía significativamente entre individuos, y la mayoría de los trece géneros productores de almidón rara vez se encuentran. Esto probablemente refleja el número mucho más bajo de almidones en comparación con los fitolitos. Varios géneros dominan el registro de almidón, a saber, Gilbertiodendron, Coula, Eremospatha, Treculia y Cola (Fig. 3; Tabla complementaria 4). La mayoría de los microrrestos estaban aislados, pero tres muestras de cálculo tenían cuatro agregados de almidón de Piper; cada almidón en el agregado se contó como un gránulo de almidón individual ya que no fue posible contar cada uno y por lo tanto constituye una gran proporción del número total de los almidones recuperados. Esto potencialmente sesga la representatividad dietética del conjunto de almidón (Figs. 3 y 4). En resumen, parece que no hay mucha variación en el registro de fitolitos de nuestras muestras de chimpancés, pero el registro de almidón es menos homogéneo.

Ensambles de microrestos recuperados en cálculo.

Los recuentos de microrestos se normalizan dividiendo los recuentos por el contenido porcentual del peso seco de la planta de almidones y fitolitos entre diferentes géneros. (a) Recuentos de fitolitos comparados con registros de alimentación. Anillo exterior = proporciones de minutos dedicados al consumo de cada género promediadas en los registros de alimentación de los 24 chimpancés muestreados, anillo medio = proporciones de minutos dedicados al consumo de cada género promediados en los registros de alimentación de los 128 chimpancés, anillo interior = recuentos de fitolitos de los 24 chimpancés muestreados chimpancés (b) Recuentos de almidón en comparación con los registros de alimentación: anillo más externo = proporciones de minutos dedicados al consumo de cada género promediados en los registros de alimentación de los 24 chimpancés muestreados, anillo central = proporciones de minutos dedicados al consumo de cada género promediados en los registros de alimentación de los 128 chimpancés, anillo más interno = recuentos de almidón.

Otra posible fuente de sesgo proviene de la preservación diferencial de los microrrestos en relación con sus propiedades inherentes, como el tamaño y la forma. Notamos que nuestros resultados estaban sesgados hacia alimentos con microrestos de mayor tamaño. Los fitolitos de Elaeis y los almidones de Cola, los microrrestos más grandes del estudio (Figs. 1 y 4), son desproporcionadamente frecuentes en los ensamblajes incluso después de controlar la alta concentración de microrrestos dentro de estos géneros. Se encuentran con frecuencia, pero no son alimentos dominantes (Fig. 2 complementaria).

Predijimos que el número de microrestos debería aumentar con la edad y podría variar según el sexo. Probamos esto usando una regresión binomial negativa, con el recuento de microrestos como respuesta y la edad y el sexo como predictores, pesando cada observación por el peso de la muestra de cálculo (consulte los métodos detallados a continuación). Realizamos pruebas separadas para fitolitos, almidones y restos no silicificados. Para los fitolitos, el modelo completo de edad y sexo influyó significativamente en el conteo de fitolitos (x2 = 11.794, gl = 2, P = 0.0003) y el efecto de la edad también fue significativo por sí mismo (x2 = 12.753, gl = 1, P = 0,0004) (Tabla complementaria 5). Los chimpancés mayores generalmente tienen una mayor abundancia de fitolitos. Sin embargo, el sexo por sí solo no explica la abundancia de fitolitos que encontramos (x2 = 0.028, df = 1, P = 0.866). Para los microrrestos no silicificados, la edad y el sexo como modelo completo influyeron significativamente en el recuento de microrrestos (x2 = 10,067, df = 1, P = 0,015), el efecto de la edad por sí solo también fue significativo (x2 = 9,202, df = 1, P = 0,0015 ), pero no el sexo en sí mismo (x2 = 0,59, df = 1, P = 0,806). La abundancia de almidón estuvo significativamente determinada por la edad y el sexo juntos (x2 = 23,994, df = 2, p = 6,1622e–06). Los chimpancés mayores generalmente tienen una mayor abundancia de almidones (x2 = 3,559, df = 1, p = 0,0592). A diferencia de los fitolitos y los restos no silicificados, el sexo influyó fuertemente en la abundancia de almidón (x2 = 17.301, df = 1, p = 3.1897e–05), y las hembras de chimpancé tenían más almidones (Tabla complementaria 5).

Predijimos que las plantas consumidas con mayor frecuencia deberían estar altamente representadas en el cálculo de los chimpancés. Para probar esto, utilizamos un modelo de Poisson de efectos aleatorios de observación (Texto complementario 5). El conteo de clases identificadas de microrrestos (fitolitos y almidones) pertenecientes a un género en particular fue nuestra variable de respuesta y los predictores fijos fueron: (a) minutos dedicados al consumo de cada género y (b) edad del chimpancé en meses. El sexo se incluyó como predictor de control y tanto el peso de la muestra de cálculo como la tasa de identificación exitosa de cada género se incluyeron como pesos. Utilizamos recuentos de cada género que se predijo que estaría presente con el total de minutos dedicados al consumo de cada género. El chimpancé individual se incluyó como un término de pendiente aleatoria, mientras que el año de muerte, el diente y el tipo de comida se trataron como términos de intersección aleatoria (consulte los métodos a continuación para obtener más detalles).

Al comparar las proporciones de género presentes en la dieta (calculadas como el número de minutos dedicados a buscar alimento en un género) con los conjuntos de fitolitos recuperados, encontramos una relación clara. La cantidad de minutos dedicados al consumo de un género de plantas determinado influye en su recuento de fitolitos en el conjunto de cálculos (Figs. 4 y 5), incluso cuando se tienen en cuenta los efectos del sexo, el diente que muestreamos, la variación en la producción de fitolitos entre diferentes plantas y el año en que individuo murió. Más específicamente, una mayor confianza en un género conduce a un aumento en su representación en el cálculo (x2 = 4,048, df = 1, P = 0,045; Tabla complementaria 5). La edad de los chimpancés no influyó en qué tan bien coincide con la dieta del grupo (x2 = 0,356, df = 1, P = 0,55 Tabla complementaria 5).

Gráfico del modelo de regresión de Poisson mixto.

El número de fitolitos de un género aumentó a medida que aumentaron los minutos dedicados al consumo de este recurso vegetal. Los círculos más oscuros reflejan valores superpuestos.

A diferencia de los fitolitos, no hubo un efecto significativo del tiempo de consumo sobre los números de almidón (x2 = 1,95, df = 2, P = 0,376). La cantidad de minutos que este grupo pasó comiendo un género específico de alimentos ricos en almidón no influye en su frecuencia en el cálculo dental. Sin embargo, existe un elemento de incertidumbre porque los almidones varían más entre los individuos que los fitolitos, como se describió anteriormente, y no parecen ser un buen registro del comportamiento dietético. Las figuras 3 y 4 muestran claramente la discrepancia entre la consistencia del almidón y los resultados de fitolitos. Estos resultados pueden ser producto de la diagénesis post-mortem que afectó a nuestras muestras de chimpancés, incluido el entierro para descarnar los restos (Tabla complementaria 3). Debido a que estos procesos son probablemente exclusivos de nuestra muestra, no podemos suponer que los mismos factores de confusión siempre estarán presentes en el cálculo de otros grupos.

Los microrestos del cálculo de Taï registran otros aspectos de su comportamiento. Primero, los microrestos fueron sorprendentemente raros en muestras de individuos menores de 5,3 años (Figs. 2 y 6; Tabla 2). Los depósitos de cálculo fueron escasos en estos individuos, pero a pesar del pequeño volumen de cálculo, fue notable que solo se encontró un solo almidón y un fragmento de planta sin silicificar en estas muestras. Los chimpancés de más de 5,3 años suelen mostrar un gran número de microrestos, independientemente del tamaño del depósito de cálculo.

La aparición de almidones de nuez de Coula con la edad de muerte del chimpancé (en años).

El consumo de nuez de coula requiere el cascado de la nuez y su presencia implica el cascado de la nuez y el uso de herramientas o el intercambio de alimentos. Los individuos están ordenados por edad de menor a mayor.

En segundo lugar, las plantas exactas que se recuperaron en el cálculo brindan una vista interesante de un importante comportamiento aprendido. En nuestra muestra, muchas muestras de cálculo tenían almidones de la nuez de Coula, que se consume principalmente una vez que los chimpancés aprenden a abrir estas nueces. Se encontraron almidones de nuez de coula en muestras de individuos de todos los rangos de edad (excepto los menores de 5,7 años) (Fig. 6). Aunque común, la nuez de Coula parece estar subrepresentada en nuestra muestra. Se encontró solo en nueve muestras de cálculo, a pesar de que esta planta es una fuente de alimento importante, que comprende el 4,7% de la dieta total de Taï.

Gran parte del cálculo de los chimpancés es relativamente rico en microrrestos de plantas en comparación con lo que se ha informado en estudios previos de cálculo humano11,16,18. Esto no es del todo inesperado por varias razones. En primer lugar, nuestras muestras son modernas y, por lo tanto, la diagénesis de los microrestos post mortem es menos aguda que en los restos antiguos. En segundo lugar, la dieta del chimpancé Taï está dominada por las plantas y es voluminosa (Figura complementaria 1). En tercer lugar, ya diferencia de los humanos, los chimpancés consumen una gran cantidad de material rico en fitolitos. Esta riqueza en microrrestos se limita en gran medida a los fitolitos. La abundancia de almidón cae dentro de los rangos observados en otros lugares12,16,18.

Es evidente que los almidones están infrarrepresentados y en algunas muestras incluso están totalmente ausentes. Además, los fitolitos presentan una imagen mucho más uniforme de la dieta entre los diferentes chimpancés. Esto puede ser debido a la diagénesis que ocurre durante la preparación de los esqueletos para la colección de osteología que preferentemente altera o elimina los almidones del registro del cálculo. Se sabe que todos los esqueletos fueron enterrados durante cortos períodos de tiempo durante el proceso de descarnado (Tabla complementaria 3). Estos procesos pueden alterar o eliminar preferentemente los almidones del registro de cálculo que no están suficientemente atrapados y sellados, dejando los fitolitos relativamente inalterados. Afortunadamente, nuestra prueba de Kruskal-Wallis indica que los procesos de limpieza no han influido en los niveles de almidón.

Además, encontramos que el registro de microrestos probablemente estaba sesgado por la capacidad de supervivencia diferencial de microrestos de diferentes plantas. Las plantas con los almidones y fitolitos más grandes estaban sobrerrepresentadas en nuestra muestra, posiblemente debido a la mayor superficie. Esto se relaciona con la investigación que muestra que la morfología y el área superficial de los fitolitos y del almidón están relacionados con la estabilidad a largo plazo41,42. Los microrrestos en bloques más grandes pueden conservarse preferentemente.

En general, nuestros resultados verifican que el registro de cálculo puede ser acumulativo al mostrar que los individuos mayores presentan más microrrestos. El sexo puede ser un factor a tener en cuenta y parece influir en la acumulación de almidones, pero no de fitolitos o restos no silicificados. Puede reflejar un mayor consumo de almidones por parte de las hembras de chimpancé, o diferencias sexuales en la producción de amilasa o la formación de cálculos, como se ha sugerido para los humanos43. Actualmente no tenemos la capacidad de distinguir entre estas posibilidades. El aumento de microrrestos con la edad y posiblemente el sexo implica que la acumulación de microrrestos está ligada a aspectos de la dieta que regulan la formación de cálculos. Por lo tanto, la presencia y las proporciones de los microrestos probablemente se vean afectadas o confundidas por todos los factores que influyen en la placa dental y el cálculo (es decir, la ingesta de proteínas, el tabaquismo, el ácido polisilícico y la sílice)44,45,46. El cálculo claramente puede acercarse a una señal dietética a largo plazo, aunque aún no se aclara el período de tiempo involucrado.

Nuestros resultados sugieren fuertemente que se debe tener cuidado al interpretar el registro de microrrestos conservados en el cálculo dental, particularmente el registro de granos de almidón. Sin embargo, nuestros resultados también indican que los microrestos en el cálculo pueden usarse para recuperar información importante sobre la dieta, el comportamiento y la historia de vida. Por ejemplo, observamos una falta de microrestos de dientes temporales de chimpancés de menos de 5,3 años. Este patrón coincide con lo que generalmente se reporta para la edad de destete usando otras medidas. Gran parte de la información sobre la edad de destete de los chimpancés se calcula a partir del intervalo entre nacimientos (IBI)39. Las estimaciones del IBI sobre las edades de destete varían de 4,5 años en Gombe a 5,75 años en Taï47 y 6 años en Mahale48. Sin embargo, el IBI es una medida indirecta, ya que incluye más que simplemente la duración del amamantamiento. Los datos basados en isótopos indican que el destete en Taï comienza a los 2 años y continúa hasta los 3-4,5 años, y varía según factores como el sexo de la descendencia.

Por lo tanto, los ensamblajes de microrestos podrían indicar una rápida acumulación de microrestos a medida que los alimentos sólidos dominan la dieta (Fig. 2). Si combinamos esta tendencia con la verificación de la naturaleza acumulativa de los ensamblajes de microrestos, podemos concluir que el cálculo refleja información sobre la transición al destete que puede ser útil para estudiar poblaciones no habituadas.

Además, aunque el registro dietético del almidón parece más estocástico que el de los fitolitos, los almidones aún pueden proporcionar información útil sobre el comportamiento. Muchos de nuestros almidones provienen de la nuez de Coula (Fig. 6). Entre los chimpancés, el consumo de Coula requiere un comportamiento aprendido: romper nueces con un martillo y un yunque. Este comportamiento está restringido a un área limitada del área de distribución de los chimpancés en África occidental1. La presencia de almidones Coula (Figs. 3 y 6) muestra que el cálculo puede revelar un comportamiento de cascado de nueces en un grupo. El hecho de que el uso de herramientas en un grupo sea discernible es relevante para los estudios de cálculo dental tanto en primatología como en evolución de homínidos. El uso de la nuez de Coula está influenciado por las diferencias de edad y sexo en el cascado de nueces2,49 y, como era de esperar, los almidones de Coula están ausentes en los chimpancés más jóvenes que aún no han sido destetados. Incluso después del destete, el consumo de frutos secos por parte de los lactantes es bajo y se deriva de los frutos secos rajados por la madre, ya que se necesitan años para aprender a romperlos2. Más allá de esto, no tenemos suficientes muestras de cálculo para examinar si hay diferencias de sexo o edad en el registro de cálculo del cascado de nueces.

En resumen, el estudio verifica la relevancia del cálculo dental para las investigaciones sobre la dieta, el comportamiento de adquisición de alimentos y la historia de vida. Es el primero en vincular el cálculo dental con alimentos que ingresaron a la cavidad oral en abundancia cuantificada. Los datos también proporcionan información valiosa sobre el inicio del consumo de alimentos vegetales en chimpancés salvajes y confirman el consumo de alimentos sólidos desde al menos 5,3 años de vida. Nuestro estudio sugiere que el análisis del cálculo proporciona una visión rica pero vacilante de la estructura dietética compleja y que los fitolitos, cuando están presentes en el cálculo y en la dieta, pueden proporcionar un registro más confiable de la dieta del chimpancé que los almidones.

Se recolectó una colección de referencia con 91 géneros (113 especies) de los alimentos vegetales de chimpancé consumidos con mayor frecuencia en el bosque Taï y se examinó en busca de fitolitos y almidones (Tabla complementaria 6). Se aislaron fitolitos y almidones de plantas de referencia utilizando enfoques convencionales50. Seleccionamos trece géneros productores de almidón y siete de fitolitos de los 91 que analizamos para el modelo de identificación (Texto complementario 3).

Las muestras de cálculo utilizadas para nuestro análisis provienen de molares permanentes y temporales de 24 chimpancés de la Colección de Osteología de Chimpancé Taï del Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva (MPI-EVA) con historias de vida variadas (Texto complementario 1, 2; Tabla complementaria 1) . Seleccionamos solo molares para estandarizar la muestra y elegimos dientes que tenían incrustaciones de una banda prominente de cálculo supragingival (cálculo presente por encima de la línea de las encías original) en la corona de esmalte. Los depósitos de cálculo supragingival estaban presentes en todos los individuos ≥1 año de edad. El cálculo subgingival también estaba presente, pero no se tomaron muestras, ya que se encuentra debajo de las encías anteriores y no está claro si conserva restos de alimentos. El cálculo en los dientes se documentó con fotografías antes del muestreo y el color se anotó con la forma en que se trató cada esqueleto antes de nuestro muestreo (Tabla complementaria 1). Se tomaron muestras del material de embalaje como control. Un adhesivo no identificado utilizado en la curación de algunos especímenes fue removido antes del muestreo. Luego se usó un escalar dental para eliminar pequeñas áreas de cálculo. La cantidad de cálculo muestreado no tenía relación con la cantidad de cálculo presente en los dientes, excepto en los chimpancés más jóvenes (<5,3 años), donde el cálculo era raro y se recolectaba casi en su totalidad. Tomamos muestras en condiciones limpias en un gabinete de flujo laminar a presión positiva en el MPI-EVA. Luego pesamos cada una de las muestras y las transferimos a tubos de microcentrífuga. Después del muestreo, se fotografiaron los dientes y el cálculo superviviente.

Algunos estudios han destacado los riesgos de contaminación de laboratorio por microrrestos de plantas modernas51,52,53. Para abordar la posibilidad de contaminación, llevamos a cabo un régimen de limpieza semanal del laboratorio para eliminar la contaminación. Todas las superficies de trabajo se limpiaron con agua caliente, se lavaron con jabón sin almidón y se limpiaron con hidróxido de sodio al 5 % (NaOH). Además, realizamos pruebas de limpieza antes y después de la limpieza semanal para cuantificar la contaminación por almidón y evaluar los tipos de contaminantes. Las pruebas de limpieza recuperaron partículas sedimentadas del área superficial (74 × 43 cm2) de la campana de flujo laminar de presión positiva de laboratorio utilizada para el montaje. Los resultados de estas pruebas intensivas de control de contaminación se encuentran en los Datos complementarios 4.

La microscopía óptica se realizó en el laboratorio de Ecología dietética de Plant Foods in Hominin en el MPI-EVA (para la microscopía de colección de referencia, consulte el Texto complementario 3 y las Tablas complementarias 4, 7). Agregamos 150 μl de ácido clorhídrico al 10% a las muestras de cálculo durante una a tres horas. Luego, las muestras se centrifugaron a 1691 × g (Heraeus MEGAFUGE 16 con un rotor de microcentrífuga) durante 10 minutos y luego se decantaron aproximadamente 100 μl de sobrenadante y se reemplazaron con agua destilada. Esto se repitió tres veces para eliminar el ácido clorhídrico. Después de la segunda decantación, se rellenaron con una solución de glicerina al 25%. A continuación, las muestras se molieron en la solución en el tubo de microcentrífuga Eppendorf de 1,5 ml para reducir la pérdida de muestra debido a la electricidad estática. A continuación, las muestras se centrifugaron de nuevo a la misma velocidad y se decantó aproximadamente 1 ml de sobrenadante. Montamos 20 μl por portaobjetos en tantos portaobjetos como fueran necesarios para examinar toda la muestra. La microscopía se utilizó como en los estudios convencionales de fitolitos y almidón12,54. Examinamos cada portaobjetos bajo luz de campo claro y polarizada cruzada en un microscopio Zeiss Axioscope con un aumento de 400x. Fotografiamos cada microresto y describimos cada uno con la nomenclatura internacional de microrestos, incluido el Código Internacional de Nomenclatura de Fitolitos55. En algunos casos se identificaron agregados de almidón en el cálculo. En este caso, cada gránulo componente de cada agregado se contó como un almidón individual.

Identificamos microrrestos con una colección de referencia mediante análisis multivariante con un algoritmo de bosque aleatorio. Recolectamos cinco mediciones generales de microrrestos, cuatro específicas para fitolitos y seis específicas para almidones de un total de 900 microrestos de referencia (Tabla complementaria 7; Datos complementarios 1 y 2). Con esta colección de referencia generamos un puntaje de certeza de identificación para cada microrresto. La validez se probó mediante validación cruzada con un subconjunto de datos de referencia (Tabla 1; Tabla complementaria 1, 2, 8, 9; Datos complementarios 5). Identificamos el microresto como proveniente del género con el puntaje de certeza más alto (Datos complementarios 5 y 6).

Los chimpancés del Bosque Taï han sido estudiados desde el inicio del Proyecto Chimpancé Taï en 19792. El comportamiento detallado registrado del grupo incluía la observación del tiempo de alimentación y el alimento consumido. Los registros de alimentación utilizados en nuestro estudio abarcan el período comprendido entre 1992 y 2014 (Figura complementaria 1). La base de datos incluye 1.165.150 millones de observaciones de comportamiento de unos 128 chimpancés, con un total de 417.628 observaciones dietéticas (2.380.202 minutos). Sin embargo, solo aproximadamente 30 000 observaciones provienen de chimpancés disponibles para tomar muestras en la colección de osteología. Además, la mayoría de estos chimpancés solo tienen una cobertura esporádica de su historia de vida. Por lo tanto, en lugar de utilizar registros dietéticos de chimpancés individuales o los registros cotejados de los 24 chimpancés que muestreamos, elegimos combinar los registros dietéticos de los 128 chimpancés para representar mejor la dieta promedio del bosque Taï.

El registro de alimentación incluye las horas en que un chimpancé comenzó y terminó de comer y la comida consumida. Elegimos solo aquellos registros de alimentación donde se documentó el género del alimento vegetal consumido y calculamos la cantidad total de tiempo dedicado a consumir cada recurso. Los registros de comportamiento no tienen en cuenta las variaciones en el volumen de alimentos consumidos en una determinada cantidad de minutos. Además, aunque algunas observaciones registran la parte específica de la planta que se comió, la mayoría no lo hace, por lo que no incluimos esta información.

Para evaluar los efectos de la edad en los microrrestos, utilizamos una regresión binomial negativa (log link) con un recuento de cada clase de microrrestos tratados como respuesta (fitolitos, almidones y otros fragmentos de plantas no silicificados) utilizando una prueba de razón de verosimilitud en R 3.1.056 . Ejecutamos la regresión usando la función glm.nb del paquete R MASS57. El modelo completo incluía los efectos fijos de edad y sexo (Texto complementario 5). El peso en mg de cada muestra de cálculo se utilizó para sopesar el modelo y tener en cuenta que las muestras más grandes probablemente sean más representativas de la dieta general debido al potencial de los microrrestos para tener una distribución agrupada en la matriz de cálculo. Al controlar el peso, las muestras más pesadas tienen recuentos de microrestos menos variables (compare la Tabla 2 con la Tabla complementaria 1, 2). El modelo completo se comparó con un modelo nulo utilizando un ANOVA. Utilizamos pruebas de razón de verosimilitud comparando los modelos completos con modelos reducidos en los que se eliminó cada efecto fijo, uno a la vez. Se cumplieron los supuestos del modelo. La colinealidad no fue un problema (factor de inflación de varianza más grande = 1,001) y los valores de apalancamiento, así como los valores de DFBeta, no indicaron casos obvios de gran influencia.

Para explorar la relación entre la dieta y los microrestos de fitolitos encontrados en el cálculo dental, probamos un modelo de Poisson de efectos aleatorios observacionales con pruebas de razón de verosimilitud. Utilizamos recuentos de cada género que se predijo que estaría presente con el total de minutos dedicados al consumo de cada género. Para ello utilizamos la función glmer del paquete de R lme458. Si no se predijo que algún género estaría presente en una muestra de chimpancé, se incluyeron como un valor 0. Nuestro modelo completo incluyó minutos y la edad del chimpancé en meses como efectos fijos y el sexo como predictor de control. El modelo incluyó el peso de cada muestra de cálculo y la tasa de identificación exitosa de cada tipo de género como pesos del modelo y utilizó el contenido de microrestos como compensación para tener en cuenta las diferencias significativas en el contenido entre diferentes géneros. Para preparar los datos, transformamos en z las variables minutos y edad. El individuo chimpancé se incluyó como un término de pendiente aleatoria, mientras que el año de muerte, el diente y el tipo de comida se trataron como términos de intersección aleatoria. Se asignó un id a cada observación y este también se incluyó como un intercepto aleatorio, reduciendo así la sobredispersión a (x2 = 13,369, df = 116, parámetro de dispersión = 0,115) en el modelo de fitolitos. Para probar la significación del modelo completo, se comparó con un modelo nulo que excluye los efectos fijos de los minutos de observación y la edad. Los factores de inflación de varianza (VIF)59 se derivaron para evaluar la colinealidad utilizando la función vif del automóvil de paquete R, a partir de un modelo lineal estándar menos los efectos aleatorios, como compensaciones y pesos60. Los factores de inflación de varianza indicaron que la colinealidad no es un problema (VIF más grande = 1.02). Probamos la estabilidad del modelo excluyendo cada efecto aleatorio uno por uno del conjunto de datos, ejecutando el modelo completo y comparando los resultados con los del modelo original que no sugieren casos muy influyentes.

Para explorar la relación entre la dieta y los microrestos de almidón, no pudimos usar el mismo enfoque debido a la alta inflación cero presente en los datos de almidón. Para superar esto, implementamos una regresión logística de efectos mixtos utilizando los mismos términos, efectos aleatorios, pesos y compensación que el modelo de Poisson de fitolitos. Esto requería que los datos de conteo (la respuesta) fueran tratados como datos de presencia y ausencia, lo que resultó en alguna pérdida de datos. Los factores de inflación de la varianza59 se derivaron para acceder a la colinealidad utilizando la función vif del automóvil de paquete R, a partir de un modelo lineal estándar menos los efectos aleatorios, así como las compensaciones y los pesos60. Los factores de inflación de varianza indicaron que la colinealidad no es un problema (VIF más grande = 1.018).

Cómo citar este artículo: Power, RC et al. Evidencia de cálculo dental del consumo de plantas de chimpancés del bosque de Taï y transiciones de la historia de vida. ciencia Rep. 5, 15161; doi: 10.1038/srep15161 (2015).

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Los autores desean agradecer a Roger Mundry y Colleen Stephens por su invaluable apoyo en estadística. También agradecemos a los siguientes por sus comentarios y apoyo: Antje Hutschenreuther, Jörg Watzke, Geraldine Fahy, Julia Riedel, Chelsea Leonard, Layne Vashro, Simone Schmidt, Thomas Büdel, Nadia Scott, Gottfried Hohmann, Viviana Toro Ibacache, Ammie Kalan y Ana Karen Negrete García. Agradecemos a Roger Kami Nabo y otros asistentes de campo en el Parque Nacional Taï por la recolección de muestras de plantas. También deseamos agradecer al Ministère de la Recherche Scientifique y al Ministère de l'Environnement et des Eaux et Forêts de Côte d'Ivoire, a la Office Ivorien des Parcs et Reserves, al Director del Parque Nacional Taï por permitirnos realizar esta investigación. . Estamos agradecidos por el apoyo del Centre Suisse de Recherches Scientifiques en Abidjan, Côte d'Ivoire. DCSG agradece el apoyo de la Generalitat Valenciana (VALi+d APOSTD/2014/123 y GV/2015/060), la Fundación BBVA (I Ayudas a investigadores, innovadores y creadores culturales) y la Unión Europea (FP7/2007-2013 - MSCA -COFUND, n°–245743 vía Braudel-IFER-FMSH). Esta investigación fue financiada por la Sociedad Max Planck.

Grupo de Investigación Max Planck sobre Alimentos Vegetales en la Ecología Dietética de los Homínidos, Instituto Max Planck para la Evolución. Antropología, Deutscher Platz 6, Leipzig, 04103, Alemania

Robert C. Power y Amanda G. Henry

Departamento de Arqueología, Universidad de Ciudad del Cabo, Ciudad del Cabo, Sudáfrica

Domingo C. Salazar-García

Departamento de Prehistoria y Arqueología, Universidad de Valencia, Valencia, Spain

Domingo C. Salazar-García

Departamento de Evolución Humana, Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva, Deutscher Platz 6, Leipzig, 04103, Alemania

Domingo C. Salazar-García

Departamento de Primatología, Instituto Max Planck de Antropología Evolutiva, Deutscher Platz 6, Leipzig, 04103, Alemania

Román M. Wittig

Proyecto Taï Chimpanzee, Centro Suizo de Investigación Científica, Abidjan, Costa de Marfil

Román M. Wittig

Instituto de Botánica, Universidad de Leipzig, Leipzig, 04103, Alemania

Martín Freiberg

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RCP diseñó la investigación con aportes de AGH y DCSG, RCP realizó análisis, RCP analizó datos, RMW y MF proporcionaron materiales y recursos, AGH y DCSG supervisaron el proyecto y RCP escribió el artículo con aportes de los otros coautores.

Los autores declaran no tener intereses financieros en competencia.

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Reimpresiones y permisos

Power, R., Salazar-García, D., Wittig, R. et al. Evidencia de cálculo dental del consumo de plantas de chimpancés del bosque de Taï y transiciones de la historia de vida. Informe científico 5, 15161 (2015). https://doi.org/10.1038/srep15161

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Recibido: 10 Abril 2015

Aceptado: 17 de septiembre de 2015

Publicado: 19 de octubre de 2015

DOI: https://doi.org/10.1038/srep15161

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